創建と沿革
伝承によれば、鎌倉時代に創建されました。荒廃していたのを1511年（永正8年）に斉藤利匡が移転整備し、1517年（永正14年）に改称しました。また、別の説としては1469年（文明元年）に土岐成頼と斎藤長弘が建立し、1493年（明応2年）に開山したという説もあります。
織田信長と崇福寺
1567年（永禄10年）、織田信長が斎藤道三の孫、斎藤龍興を滅ぼし美濃に入ると、崇福寺は織田家の菩提寺となりました。その後、本能寺の変で信長と息子の信忠が明智光秀に討たれると、信長の側室お鍋の方が遺品を崇福寺に持ち込み、位牌を安置させました。これが現在の「織田信長父子廟」です。
織田秀信と岐阜城の戦い
1600年（慶長5年）、織田信長の孫である織田秀信が関ヶ原の戦いで西軍に加担し、岐阜城は落城しました。その際、戦死した将兵の菩提を弔うため、岐阜城の床板が本堂の天井に張られました。今でも血痕が残っています。
江戸時代の保護
江戸時代には朱印地となり、保護を受け繁栄しました。また、有栖川宮の祈願所となり、徳川家光からも特別な保護を受けました。
主な見どころ
織田信長父子廟
本堂裏にある織田信長と信忠の廟所は、岐阜市の指定史跡です。墓の高さは139cm、幅39cm、厚さ30cmで、位牌形の石碑に父子の法名が刻まれています。また、位牌堂には父子の位牌が安置されています。
血天井
本堂の天井には「血天井」があり、関ヶ原の戦いで戦死した将兵の菩提を弔うために岐阜城の床板が使用されています。今でも血痕が見られます。
その他の展示
堂内には貴重な資料が展示されており、きれいに手入れされた庭では秋にはドウダンツツジの紅葉が楽しめます。
行事
毎年10月第一土曜日には、ぎふ信長まつりの日に「織田信長公追悼式」が営まれ、祭りの2日間は無料開放されます。